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Integrazione spettrotemporale non lineare distinta nelle cortecce uditive primarie e secondarie

Aug 28, 2023Aug 28, 2023

Rapporti scientifici volume 13, numero articolo: 7658 (2023) Citare questo articolo

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Gli animali percepiscono i suoni attraverso percorsi neurali gerarchici che alla fine raggiungono le cortecce di ordine superiore per estrarre caratteristiche acustiche complesse, come le vocalizzazioni. Chiarire come l’integrazione spettrotemporale varia lungo la gerarchia dalla corteccia uditiva primaria a quella di ordine superiore è un passo cruciale nella comprensione di questo elaborato calcolo sensoriale. Qui abbiamo utilizzato l'imaging del calcio a due fotoni e stimoli a due toni con varie combinazioni di frequenza e temporizzazione per confrontare l'integrazione spettrotemporale tra la corteccia uditiva primaria (A1) e quella secondaria (A2) nei topi. I singoli neuroni hanno mostrato un'integrazione mista sopralineare e sublineare in un modo specifico per la combinazione di frequenza e temporizzazione e abbiamo trovato modelli di integrazione unici in queste due aree. L'integrazione spettrotemporale temporalmente asimmetrica nei neuroni A1 ha suggerito il loro ruolo nel discriminare le direzioni di scansione modulate in frequenza. Al contrario, l’integrazione temporalmente simmetrica e che preferisce la coincidenza nei neuroni A2 li ha resi integratori spettrali ideali di suoni multifrequenza simultanei. Inoltre, l'attività neurale dell'insieme in A2 era sensibile ai tempi bitonali, e i due toni coincidenti evocavano modelli distinti di attività dell'insieme dalla somma lineare dei toni componenti. Insieme, questi risultati dimostrano ruoli distinti di A1 e A2 nella codifica di caratteristiche acustiche complesse, suggerendo potenzialmente un'estrazione di informazioni parallela piuttosto che sequenziale tra queste regioni.

Il nostro cervello integra gli input sia nello spazio sensoriale che nel tempo per riconoscere gli oggetti nel mondo esterno. I neuroni sensibili alle sequenze spaziotemporali, come quelli che rispondono ai bordi in movimento nella visione1 o le sequenze di deflessione dei baffi nella somatosensazione2,3,4, sono considerati gli elementi fondamentali per il riconoscimento degli oggetti nella corteccia sensoriale. Nella corteccia uditiva primaria, sequenze bitonali con specifiche combinazioni spettrali e temporali possono evocare risposte sopralineari5,6,7 o sublineari8,9,10,11 rispetto a quelle evocate dai singoli toni puri. Questa integrazione non lineare probabilmente è alla base dell’estrazione di caratteristiche acustiche più complesse, come spazzate modulate in frequenza (FM), sequenze sonore e, in definitiva, vocalizzazioni specie-specifiche, nella corteccia di ordine superiore. Comprendere come la selettività della combinazione spettrotemporale bitonale varia dalla corteccia uditiva primaria a quella di ordine superiore è quindi un passo cruciale per chiarire la trasformazione sequenziale delle informazioni sonore lungo la gerarchia corticale.

Sebbene la corteccia uditiva primaria dei mammiferi sia caratterizzata da una forte sintonizzazione su frequenze tonali pure, gli studi che utilizzano stimoli bitonali hanno rivelato un’ampia integrazione non lineare in questa fase iniziale del calcolo corticale. Per decenni, le risposte bitonali sono state conosciute soprattutto per l'influenza soppressiva dei toni precedenti su quelli ritardati ("mascheramento in avanti"). Più specificamente, la soppressione causata dai toni al di fuori del campo recettivo di un neurone è nota come "inibizione della banda laterale" o "inibizione laterale" e svolge un ruolo fondamentale nel modellare la sua selettività per le direzioni di scansione FM9,12,13,14,15. D'altra parte, sebbene indagata in modo meno approfondito, in varie specie è stata osservata l'integrazione facilitante di due toni5,6,7, che può agire come un "rilevatore di caratteristiche" elementare alla base dell'estrazione di caratteristiche acustiche più complesse. È importante sottolineare che, a seconda della specifica combinazione bitonale, lo stesso neurone può mostrare integrazione sia facilitativa che soppressiva, e la loro distribuzione all'interno dello spazio degli stimoli bitonali (definito lungo le dimensioni della frequenza e del tempo, di seguito chiamata "mappa di interazione spettrotemporale") caratterizza ciascuna la capacità unica di integrazione del suono dei neuroni. Anche all'interno della stessa regione registrata, esiste eterogeneità tra i singoli neuroni nei loro modelli di integrazione specifici della combinazione bicolore. Pertanto, è necessaria una quantificazione dettagliata delle mappe di interazione spettrotemporale a un ampio livello di popolazione neuronale per comprendere le capacità di integrazione sonora delle singole aree corticali.

 0 (red arrowhead) indicates supralinear integration of two tones compared to the linear sum of both frequency components, whereas LI < 0 (blue arrowhead) indicates sublinear integration. (e) Spectrotemporal interaction maps showing the LI across dF-dT pairs for neuron 1 (A1) and neuron 2 (A2)./p> 0, dT > 0 and dF < 0, dT < 0 quadrants ("Upward region": yellow boxes in Fig. 4a) predicts upward FM direction selectivity, while dF < 0, dT > 0 and dF > 0, dT < 0 quadrants ("Downward region": blue boxes) suggest downward FM direction selectivity. In contrast, sublinearity in the same regions predicts the opposite direction selectivity. In individual neurons, we calculated the sum of LI within Upward and Downward regions separately for facilitative (LI > 0) and suppressive (LI < 0) interactions. To quantify the asymmetry between Upward and Downward regions, we defined the "linearity index bias" separately for facilitative and suppressive interactions (Biasfac and Biassupp) as the difference of summated LI between Upward and Downward regions (see "Methods"). When we compared the DSI and linearity index bias values in individual A1 neurons, we found a strong correlation between DSI and Biassupp (Fig. 4d). Importantly, the correlation was stronger at medium FM speeds and was statistically significant at 20 and 40 oct/sec FM rates, consistent with the theoretical prediction of the inhibitory contribution to direction selectivity12 (Fig. 4d and Supplementary Fig. 3). In A2, we observed a significant correlation between DSI and Biassupp at 20 oct/sec, but the overall correlation was weaker than A1 (Fig. 4e). Therefore, the strong direction selectivity of A1 neurons is at least partially explained by the asymmetry in the suppressive spectrotemporal interaction map, whereas more symmetric A2 spectrotemporal interaction results in weakly direction-selective responses in this area. In contrast to the strong correlation between DSI and Biassupp, we did not find a significant correlation between DSI and Biasfac, regardless of FM speeds or cortical areas (see "Discussion"). Therefore, our results are consistent with the role of cortical inhibition in shaping direction selectivity at ethological FM speeds for mice./p> 100 oct/sec). However, vocal communications in other species typically contain much slower FMs, and we previously showed that mouse vocalizations are dominated by FMs below 40 oct/sec12. Our results suggest that slow inhibitory network dynamics12,30,37,38,39 are suitable for regulating the representations of ethologically relevant slow FM rates in mice. This idea is consistent with the observed long time window (up to a few hundred milliseconds) for sound integration in multiple non-echolocating species40,41,42. Of course, it is possible that facilitatory excitatory mechanisms contribute to the encoding of faster FM sweeps even in mice. The existence of multiple mechanisms may enable neural circuits to encode FM directions with a wide variety of stimulus parameters. Finally, we note that FM sweep speeds can also account for the lack of observed difference in FM direction selectivity between A1 and A2 in a previous study24. As this previous paper combined the results from 8 to 670 oct/sec sweeps, the lower direction selectivity of A2 neurons we observed at the middle-speed range (Fig. 4c) could have been occluded by responses to high-speed FMs in their results./p> 0, dT > 0 and dF < 0, dT < 0 quadrants, and Downward region was defined as the combined dF > 0, dT < 0 and dF < 0, dT > 0 quadrants. Biasfac (Biassupp) was calculated as the difference of summated positive (negative) LI between Upward and Downward regions./p>

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